Além de ter diferentes órgãos reprodutivos, os machos são maiores do que as fêmeas e circulam com muito mais liberdade. As raposas fêmeas tendem a permanecer no mesmo território durante toda a vida. As raposas pesam de 6 a 31 libras, com os machos sendo maiores.
O ciclo reprodutivo das raposas machos e fêmeas começa entre dezembro e abril, dependendo da região e do clima. As raposas geralmente acasalam em pares; no entanto, sabe-se que os machos acasalam com várias fêmeas ao mesmo tempo. Raposas emparelhadas também procuram o mesmo companheiro da temporada anterior de reprodução.
As fêmeas dão à luz uma média de cinco filhos após aproximadamente dois meses. A raposa macho nunca entra na toca onde a fêmea está cuidando dos filhotes. Se a raposa macho acasalou com várias fêmeas, todas elas dão à luz e habitam a mesma toca. Os bebês raposas deixam a toca após quatro ou cinco semanas e são acompanhados pela mãe até os meses de outono. Os filhotes atingem a maturidade sexual por volta dos 10 meses de idade.
As raposas não são animais com mentalidade de matilha. Por mais mais velha que seja, a prole feminina pode ficar com seus pais por alguns anos e ajudar a cuidar de futuras ninhadas com suas mães. A média de vida das raposas vermelhas na natureza é de três anos. No entanto, muitos foram registrados como vivendo até 10 ou 12 anos em cativeiro.