As raposas vermelhas amadurecem sexualmente e produzem uma ninhada por volta de 1 ano de idade. Os filhotes são cegos e indefesos ao nascer e permanecem com os pais por cerca de meio ano. Raposas vermelhas costumam formar pares monogâmicos.
As raposas vermelhas produzem uma única ninhada a cada ano, normalmente na primavera. A raposa entra no cio por 3 semanas, e ela e o macho acasalam várias vezes durante esse período. Os kits geralmente nascem 49 a 58 dias depois. Embora sejam possíveis ninhadas de 13 kits, a maioria das ninhadas tem cerca de quatro a seis crias.
Os kits são surdos e cegos, não têm dentes ao nascer e pesam menos de 1/4 de libra. Seus olhos e ouvidos começam a funcionar por volta das 2 semanas de idade. Os kits de raposa vermelha amamentam por 3 a 4 semanas antes que a mãe comece a desmama-los para alimentos sólidos, embora uma megera lactate por 6 semanas. Por volta dos 6 a 7 meses de idade, os kits de raposa atingem o tamanho adulto, e algumas raposas são reprodutivamente maduras aos 9 meses.
A maioria das raposas vermelhas forma pares monogâmicos, e tanto machos quanto fêmeas participam dos cuidados com a prole. A ajuda do pai é essencial nas primeiras semanas, pois a mãe permanece com os kits para fornecer calor. A análise de DNA de algumas populações de raposas mostra certa quantidade de poligamia e incesto.
